[B]Çizgi örüntülerinin tekrarlanan evrimi, Doğu Afrika ciklet balıklarının adaptif yayılımındaki vücut morfolojisiyle ilişkilidir[/B]

Sabine Urban 1, Jan Gerwin 2, C. Darrin Hulsey 3, Axel Meyer 1, Claudius F. Kratochwil 2

1 Zoology and Evolutionary Biology, Department of Biology, University of Konstanz, Konstanz, Germany
2 Institute of Biotechnology, HiLIFE, University of Helsinki, Helsinki, Finland
3 School of Biology and Environmental Science, University College Dublin, Belfield, Ireland

[B]Özet[/B]
Renk modelleri genellikle bir hayvanın davranışsal ve morfolojik özellikleriyle bağlantılıdır ve bu desenler antipredatör (yırtıcılara karşı) stratejileri gibi etkinliğine katkıda bulunur. Tatlı su balıkları ailesi Cichlidae gibi tür açısından zengin adaptif yayılımlar, makroevrimsel ölçekte özellik korelasyonlarını incelemek için heyecan verici bir fırsat sunar. Cikletler ayrıca çeşitlilikleri ve renk paternlerinin ve vücut morfolojisinin tekrarlanan evrimiyle de iyi bilinir. Renk örüntüleri ve vücut morfolojisi arasındaki evrimsel dinamikleri incelemek için 461 türden oluşan kapsamlı bir veri seti kullandık. Bu türlerin filogenetik (çeşitli organizma grupları (örneğin türler veya topluluklar) arasındaki evrimsel ilişkinin araştırmasıdır) süper ağacı, çizgi örüntülerinin ~70 kez bağımsız olarak evrimleştiğini ve tekrar ~30 kez kaybolduğunu göstermektedir. Dahası, çizgi örüntüleri vücut uzamasıyla ilişkili evrimin güçlü işaretlerini göstermektedir ve bu da çizgilerin antipredatör stratejisi olarak etkinliğinin vücut şekline bağlı olarak değişebileceğini düşündürmektedir. Soyağacına dayalı analizler kullanarak, çizgilerin ve vücut uzamasının bağımsız olarak ayrıldığını gösteriyoruz, bu da iki özelliğin genetik olarak bağlantılı olmadığını gösteriyor. Doğadaki korelasyonları bu nedenle muhtemelen korelasyonel seçilimle korunuyor. Son olarak, çizgili olmayan bir türün çizgili CRISPR-Cas9 mutantını kullanarak bir eş tercihi testi gerçekleştirerek, dişilerin çizgili CRISPR mutant erkekler ile çizgisiz vahşi tip erkekler arasında ayrım yapmadığını gösteriyoruz, bu da bu örüntülerin tür tanıma ve eş seçimi için daha az önemli olabileceğini öne sürüyor. Özetle, çalışmamız, çizgili desenlerin tekrarlanan evriminin büyük oranlarının, cinsel seçilimle değil, vücut uzamasıyla korelasyonel seçilimle şekillendiğini öne sürüyor.

[B]1 GİRİŞ[/B]

Doğu Afrika rift göllerinin 1200'den fazla ciklet türünde melanik (kahverengi-sarı-siyah pigmentler) yatay çizgiler sayısız kez evrimleşmiştir ve yakınsak evrimin başlıca bir örneğidir (Kratochwil ve diğerleri, 2018). Çizgilerin kamuflaj (Cott, 1940; Longley, 1916; Stevens ve Merilaita, 2009; Thayer, 1918) ve sosyal sinyalizasyon (Barlow, 2008; Seehausen ve diğerleri, 1999) gibi farklı işlevleri olduğu öne sürülmüştür. Çizgilerin tekrarlanan evrimi, bunların doğal seçilimle evrimleştiğini ve paylaşılan seçilim baskılarına sahip benzer ekolojik nişlere (Harvey ve Pagel, 1991) adaptasyonlar oluşturduğunu göstermektedir. (Arendt ve Reznick, 2008; Losos, 2011; McGhee, 2011; Ord ve Summers, 2015). Alternatif olarak, cikletlerde renklenmenin evriminin cinsel seçilim (yani, eşleşme renklenmesi) tarafından yönlendirildiği varsayılmıştır (Allender ve diğerleri, 2003; Couldridge ve Alexander, 2002; Knight ve Turner, 1999; Maan ve diğerleri, 2004). Yine de, Doğu Afrika ciklet balıkları üzerinde yapılan karşılaştırmalı bir çalışma, cinsel seçilimin gücünün çizgi örüntüsü evrimi üzerinde tespit edilebilir bir etkisinin olmadığını göstermiştir (Seehausen ve diğerleri, 1999) ve bildiğimiz kadarıyla, çizgi desenlerinin eş seçimi veya tercihi üzerindeki etkisi resmi olarak hiçbir zaman test edilmemiştir. Ekolojik bir bakış açısından, çizgilerin evrimi esas olarak sürü halinde yaşama ve piskivor (temel besini diğer balıklar olan balık) beslenmeyle ilişkilendirilmiştir ve bu özellik kombinasyonlarının avlanma riskini azaltmak veya av tarafından görülmekten kaçınmak için etkili stratejiler olabileceğini düşündürmektedir (Seehausen ve diğerleri, 1999).

Kripto renk desenleri (örneğin, noktalar, lekeler, dikey çubuklar) bireylerin arka planla karışmasını ve avcılar tarafından tespit edilme olasılığını azaltmasını sağlar, ancak av hareket ettiğinde artık avantajlı olmayabilirler (Cott, 1940; Thayer, 1918) çünkü hareketsiz bir avcının hareket duyarlı görsel devreleri hareketsiz bir arka plana karşı hareketi kolayca tespit edebilir. Tersine, birçok ortamda dikkat çekici olarak kabul edilebilecek yatay çizgiler, birey hareket ettiğinde faydalı olabilir (Allen ve diğerleri, 2013; Brodie, 1992; Jackson ve diğerleri, 1976). Bu özel kamuflaj türüne hareket kamaşması denir çünkü avcıların av hareketinin yönünü veya hızını yanlış değerlendirmesine neden olarak hareket sırasında başarılı bir yakalamayı engeller. Birkaç çalışma, bu tür hareket kamaştırma desenlerinin, bir avcının hareket eden bir avı yakalama yeteneğini engellemede rol oynayabileceğini göstermiştir (Allen ve ark., 2013; Brodie, 1992; von Helversen ve ark., 2013; Jackson ve ark., 1976; Kelley ve Kelley, 2014; Rojas ve ark., 2014). Genel olarak, hareket kamaştırma desenlerinin, hareketsiz arka plana karşı yüksek oranda tespit edilebilir olan hareketli türler için avantajlı olduğu, gizli pigmentasyon örüntülerinin ise tespiti azaltmak için kamuflaja güvenen daha az hareketli türler için avantajlı olduğu kabul edilir (Halperin ve ark., 2016). Çizgi desenlerinin vücut uzunluğuyla faydalı bir özellik korelasyonu ilk olarak birkaç sürüngen türü için gösterilmiştir (Allen ve ark., 2013; Murali ve Kodandaramaiah, 2017). Bu özellik korelasyonu, avcı saldırılarını kuyruğa yönlendirir ve böylece bireylerin yakalanma olasılığını azaltır (von Helversen vd., 2013), bu da göz kamaştırma desenlerinin etkinliğinin vücut şekline bağlı olduğunu gösterir (Murali & Kodandaramaiah, 2017).

Balıklarda, vücut uzaması vücut şekli farklılaşmasının önemli bir eksenidir (Astudillo-Clavijo vd., 2015; Clabaut vd., 2007; Claverie & Wainwright, 2014; Kautt vd., 2020; Muschick vd., 2012) ve bir balığın yırtıcılara karşı duyarlılığı (Chivers vd., 2008; Price vd., 2015), yüzme performansı (Rouleau vd., 2010) ve eşler için çekiciliği (Head vd., 2013) için çıkarımları vardır. Bu nedenle, çizgilerin ve uzun bir vücut şeklinin birleşimi, avcı-av etkileşimlerine bir adaptasyonu temsil edebilir, örneğin, yüksek yüzme performansı, avcının hareket göz kamaştırmasıyla avını algılamasını bozar.

Özelliklerin (örneğin, vücut şekli ve renk örüntüleri) korelasyonlarının nötr olarak veya farklı seçilim türleri altında nasıl evrimleştiğini anlamak ve altta yatan genetik korelasyonları belirlemek, özellik korelasyonlarının evrimsel etkilerinin anlaşılmasına katkıda bulunabilir (Dingemanse ve ark., 2012; Lande ve Arnold, 1983; Sih ve ark., 2004). Hızlı farklılaşmanın mevcut modelleri, adaptasyon ve türleşmede bağlantı ve pleiotropinin (tek bir genin birden fazla fenotipik özellik üzerindeki etkisi) önemini vurgular (Noor ve Bennett, 2009; Seehausen ve ark., 2014; Via, 2012). Dolayısıyla, yatay çizgiler, bağlantı gibi genetik kısıtlamalar gibi bir dizi adaptif veya adaptif olmayan nedenden dolayı vücut şekli gibi diğer fenotipik özelliklerle birlikte evrimleşmiş olabilir; burada farklı özellikleri etkileyen iki veya daha fazla lokus (bir genin DNA üzerindeki özel konumu) genetik olarak bağlantılıdır ve bu nedenle birlikte miras alınma eğilimindedir. Pleiotropi, tek bir lokusun iki veya daha fazla özelliği nedensel olarak etkilediği durumdur (McKinnon & Pierotti, 2010; Saltz ve ark., 2017), benzer bir sonuca yol açabilir. Genel olarak, pleiotropinin neden olduğu özellik korelasyonlarının basitçe nötr süreçlerle bozulması beklenmez (Jones ve ark., 2003). Öte yandan, genetik bağlantının neden olduğu ve korelasyonel seçilimle oluşturulan özellik korelasyonlarının, (korelasyonel) seçilim güçlü ve kalıcı olmadığı sürece, rekombinasyonla sonunda aşınması beklenir. Bu, genetik bağlantıyla oluşturulan özellik korelasyonlarının geçici olmasına neden olur ve bunların evrimsel değişime çok az katkıda bulunduğu ileri sürülmüştür (Saltz ve ark., 2017).

Cikletler, birçok tür melezleştirilebildiği ve çoğu zaman verimli yavrular bile üretebildiği için, hem evrimsel (tüm filogenilere bakarak) hem de genetik bir bakış açısından özellik korelasyonlarının araştırılması için idealdir. Örneğin bu tür melez çaprazlamalar, Doğu Afrika çikletlerindeki yatay çizgi desenlerinin genetik temelinin belirlenmesine olanak sağlamıştır. Agouti (Dasyprocta cinsini oluşturan, kemirici türlerin ortak adı) ile ilişkili tek bir gen olan peptid 2 (agrp2), çizgilerin tekrarlanan evrimini kolaylaştırmak için tanımlanmıştır (Henning ve ark., 2014; Kratochwil ve ark., 2018). “Çizgi inhibitörü” geni agrp2'nin yüksek ifadesi, çizgi deseninin oluşumunu engeller ve düşük ifadesi bunların ortaya çıkmasına izin verir (Kratochwil ve ark., 2018, 2019). Agouti ailesi genlerinin hem renk örüntü farklılaşmasını (Henning vd., 2014; Kratochwil vd., 2018) hem de büyümeyi, obeziteyi ve enerji metabolizmalarını (Duhl vd., 1994; Song & Cone, 2007) kontrol ettiği gösterilmiştir. Bu nedenle, bu lokus özellik korelasyonlarını araştırmak için özellikle ilgi çekicidir, çünkü agrp2 pleiotropik olarak hareket edebilir.

Çizgilerin genetik temel bilgisi, altta yatan gen(ler)in potansiyel olarak pleiotropik bir işlevi ve büyük karşılaştırmalı veri kümelerinin mevcudiyeti, yatay çizgi desenlerinin ekolojik işlevini anlama yolunda bir adım daha atmamızı sağlar. Ayrıca, genom düzenleme yöntemlerindeki teknolojik ilerlemeler, yalnızca bir davranışsal deneyde renklendirme özelliklerinin etkisini inceleme potansiyeli sunar. Yeni CRISPR/Cas9 araçlarını uygulayarak, çizgi örüntülerini etkili bir şekilde kaldırabilir ve böylece değişen renk desenine yanıt olarak cinsel seçilimin rolünü inceleyebiliriz.

Burada, (1) karşılaştırmalı analizler kullanarak vücut uzaması ile çizgi örüntüleri arasında bir korelasyon olup olmadığını, (2) iki özelliğin genetik olarak bağlantı veya pleiotropi ile sınırlandırılıp sınırlandırılmadığını ve iki melez çaprazlama setini analiz edip etmediğimizi ve (3) bu özelliklerde seçilim belirtileri olup olmadığını araştırıyoruz. (4) Ayrıca, klasik iki seçenekli davranışsal bir deney kullanarak çizgilerin cinsel seçilimde potansiyel olarak bir rol oynayıp oynamadığını araştırıyoruz. Bunu yapmak için, çizgisiz bir türün dişilerinin, çizgisiz bir vahşi tip erkeği ve aynı türün CRISPR/Cas9 genom düzenleme tekniği kullanılarak üretilen çizgili bir agrp2 hasarlı mutantı arasında seçim yapmasına izin verdik.

[B]2 METODLAR

2.1 Veri toplama[/B]

Doğu Afrika'nın tüm büyük ciklet soylarından 461 türün büyük bir fotoğrafik veri setini derledik. Görüntüler çeşitli çevrimiçi görüntü veri tabanlarından ve ders kitaplarından derlendi. Çizgili türlerde, çizgi örüntüleri genellikle her iki cinsiyette de bulunur ancak bazen erkeğin çiftleşme renklendirmesiyle örtülür. Bu nedenle, erkek veya dişi bir çizgi desenine sahip olduğunda ve çizgili bireyin uzama indeksi ölçüldüğünde o türü çizgili olarak puanladık. Ancak, türlerin yalnızca küçük bir yüzdesi yalnızca bir cinsiyette çizgiler gösterir ve durum buysa, çoğunlukla desenin ne kadar net olduğunu etkiler.

Birçok tür için yalnızca tek bir fotoğraf mevcuttur. Standart uzunluk ve vücut uzamasının güvenilir bir şekilde ölçülebilmesi için tüm görüntülerin yan görünümde olması gerekiyordu. Bireyleri üç farklı şekilde çizgi örüntüsünün varlığı açısından daha fazla analiz ettik (Şekil S2): ikili (0/çizgi yok, 1/çizgili), kategorik (0/çizgi yok, 1/benekli, 2/kısmen çizgili, 3/tamamen çizgili, 4/eğik çizgili; yalnızca Tablo S1 için kullanılır) ve sürekli (orta yanal çizgi bölgesinin melaninle kaplı yüzdesi). Uzama endeksini hesaplamak için, her balığın burun ucundan kuyruk yüzgecinin tabanına kadar olan standart uzunluğunu ve vücut derinliğini, pelvik yüzgecin en ön kısmı ile sırt yüzgeci arasındaki maksimum mesafeyi ölçtük. Çoğu fotoğrafta ölçek çubuğu olmadığından, standart uzunluk ve vücut derinliği ölçümleri mutlak boyutu hesaba katmaz. Uzama endeksi daha sonra standart uzunluğun vücut derinliğine bölünmesiyle hesaplandı. Tüm ölçümler için Fiji yazılımını kullandık (Schindelin ve diğerleri, 2012). Ham veriler elektronik ortamda mevcuttur (Tablo S1).

Cikletlerdeki çizgilerin evrimini incelemek için, birkaç farklı çalışmadan (Dunz & Schliewen, 2013; Hulsey ve diğerleri, 2017, 2018, 2019; Hulsey, Zheng ve diğerleri, 2018; Irisarri ve diğerleri, 2018; Kratochwil ve diğerleri, 2018; Malinsky ve diğerleri, 2018; McGee ve diğerleri, 2016; Meier ve diğerleri, 2017) soy ağaçlarını birleştirerek bir süper ağaç oluşturduk. Tek bir ağaca en fazla ciklet türünü dahil etmeyi kolaylaştırdığı için, öncelikle mitokondriyal nd2 genini kullanarak ciklet türlerinin bir filogenisini oluşturduk çünkü bu, şu anda mevcut olan en kapsamlı veri kümesidir.

Sadece nd2 gen ağacıyla sonuçları inceledikten sonra, bu ağacı nükleer genomdan bilgi içeren Afrika cikletlerinin yayınlanmış on diğer filogenisiyle birleştirdik (Dunz & Schliewen, 2013; Hulsey ve diğerleri, 2019; Hulsey, Holzman, ve diğerleri, 2018; Hulsey, Zheng, ve diğerleri, 2017, 2018; Irisarri ve diğerleri, 2018; Kratochwil ve diğerleri, 2018; Malinsky ve diğerleri, 2018; McGee ve diğerleri, 2016; Meier ve diğerleri, 2017).

Hem filogenetik hem de fenotipik bilgileri kapsayan son veri setimiz, 461 Doğu Afrika ciklet türünü içeriyordu (Veri S1). Çizgisiz olmaktan çizgi kazanmaya geçişleri, q01, ve çizgileri olmaktan çizgileri kaybetmeye geçişleri, q10, çıkarmak için, Mesquite programına bir ağaç kümesi aktardık ve sonra “Ağaçlar Üzerindeki Durum Değişikliklerini Özetle” işlevini kullandık.

[B]2.2 Karşılaştırmalı analizler[/B]

Yatay çizgilerin varlığı ile vücut uzaması arasında bir ilişki olup olmadığını belirlemek için, Afrika çiklet süper ağacında "phytools" (Revell, 2012) kullanarak filogenetik ANOVA'lar gerçekleştirdik. Üç şerit fenotipi gruplama faktörü olarak kullanarak simülasyonlar (nsim = 1000) çalıştırarak filogenetik ANOVA'lar gerçekleştirdik: 1. hem orta hem de dorsolateral çizgilerin varlığı, bu çizgilerden hiçbirine sahip olmayan türlere karşı. 2. Dorsolateral çizgi, çizgisi olmayan türlere karşı. 3. Ortalateral çizgi, çizgisi olmayan türlere karşı.

Çizgisiz, α1 ve çizgili, α2 ciklet soyları için morfolojik optimuma doğru farklı seçici çekimlere destek olup olmadığını bu simülasyonlara sorduk.

[B]2.3 Deneysel çaprazlamalar[/B]

Deneysel çaprazlamaların elde edilmesi ve çizgilerin nicelleştirilmesiyle ilgili tüm veriler Kratochwil ve ark. (2018) tarafından açıklanmıştır. Burada, çizgili bir tür (Pseudotropheus cyaneorhabdos) ile çizgisiz bir tür (Chindongo demasoni; önceden: Pseudotropheus demasoni) arasındaki bir Malavi Gölü çaprazlamasından ve yine çizgili bir tür (Haplochromis sauvagei) ile çizgisiz bir tür (Pundamilia nyererei) içeren Victoria Gölü cikletlerinin ikinci bir çaprazlamasından elde edilen F2 bireylerinin fenotipini çıkardık. Tüm balıklar için, çizgilerin sayısını ve/veya sürekliliğini (ikili, kategorik, sürekli) nicelleştirmek için uzama endeksini ve üç puanı tahmin ettik. Vücut uzaması ve çizgilerin (sürekli ölçüm) ilişkili olup olmadığını test etmek için Kendall'ın tau-b korelasyon katsayısını kullandık. Ek olarak, Wilcoxon testi kullanarak çizgili ve çizgisiz bireyleri (ikili puanlamaya göre) karşılaştırdık.

[B]2.4 Eş tercihi deneyleri[/B]

Tür tanıma ve cinsel seçilimde çizgi desenlerinin rolünü test etmek için, klasik iki seçenekli bir deneysel kurulumda on P. nyererei dişisini tercih açısından test ettik. Dişilerin aynı türe ait iki erkek arasında seçim yapmasına izin verildi: çizgisiz bir vahşi tip erkek ve aynı boyutta çizgili bir kardeş CRISPR-Cas9 agrp2 mutantı (Kratochwil ve diğerleri, 2018). Mutant erkeği, kardeş erkekten yalnızca genetik olarak farklıydı çünkü agrp2, CRISPR-Cas9 tarafından indüklenen bir işlev kaybı mutasyonuna sahipti. Deneyde kullanılan iki erkek birey (aynı mutant ve aynı vahşi tip erkek, tüm dişilerle birlikte kullanıldı) deneye girmeden önce başarılı bir şekilde yavru sahibi oldu. Deneysel kurulum, testin yalnızca görsel ipuçlarına indirgenmesi için yan yana yerleştirilmiş üç ayrı tanktan oluşuyordu çünkü agrp2'deki mutasyon mutant erkeğin çizgili örüntü fenotipini oluşturuyordu. Türleri ayıran dişi seçiminin muhtemelen öncelikle bu tür görsel bilgilere dayandığı gösterildi (Jordan ve diğerleri, 2003).

Ortaya tek bir dişi yerleştirilirken, sol ve sağ tankların her biri bir uyaran erkeği içeriyordu. Merkezi tank üç alana ayrıldı (sol seçim alanı sol erkeğin önünde, nötr alan ortada ve sağ seçim alanı sağ erkeğin önünde). Akvaryum, kameranın yanına yerleştirilmiş bir gün ışığı neon lambasıyla aydınlatılırken, yansımaları önlemek için oda karanlıkta tutuldu. Oda sıcaklığı 12:12 saatlik bir ışık:karanlık döngüsünde sürekli olarak 25°C'de tutuldu.

Tüm balıklar bir gece (en az 12 saat) ve stres seviyelerini azaltmak için diğer balıklarla birlikte gruplar halinde alıştırıldı. Alıştırma sonrasında, diğer tüm balıklar dikkatlice kurulumdan çıkarıldı ve 20 dakikalık bir alıştırılmaya daha izin verdik. Daha sonra dişilerin pozisyonlarını kurulumun üzerine yerleştirilmiş bir dijital video kamerayla 40 dakika boyunca sürekli olarak kaydettik. Daha sonra, iki uyarıcı erkeği dişi tarafı tercihini düzeltmek için değiştirdik ve dişiyi tekrar 40 dakika boyunca filme aldık. İzleme için R paketi “trackR”yi kullandık (https://github.com/swarm -lab/trackR). Buradan, erkek A'nın önünde geçirilen zamanın iki seçim alanında geçirilen toplam zamana bölünmesiyle bir tercih endeksi hesapladık. Tercih endeksi (erkek A'nın önünde geçirilen zamanın iki seçim alanında geçirilen toplam zamana bölünmesi) %50'nin üzerinde olduğunda bir dişinin erkek A'yı erkek B'ye tercih ettiği varsayıldı. Tüm hesaplamalar R 3.0 yazılımı kullanılarak gerçekleştirildi (R Development Core Team, 2019).

[B]3 SONUÇLAR

3.1 Yatay çizgiler Doğu Afrika yayılımları boyunca tekrar tekrar evrimleşti[/B]

Veri setimizdeki 461 türün %33'ü (152 tür) ya orta yanal (midlateral) ya da dorso yanal (dorsolateral) bir şerit gösteriyor (Şekil 1a,c). Toplamda, %32'si (149 tür) yalnızca orta yanal bir şerit ve %26'sı (119 tür) dorso yanal bir şerit gösteriyor (Şekil 1b). Yalnızca orta yanal bir şeride sahip olan ancak dorso yanal şeridi olmayan bazı türler var (N = 32), yalnızca üç tür yalnızca dorso yanal bir şerit gösteriyor ancak orta yanal şerit göstermiyor. Yatay çizgilerin varlığının atalardan kalma durum yeniden yapılandırması (ikili puanlama), çizgilerin ortalama 73 (aralığı: 64-82) kez bağımsız olarak evrimleştiğini ve ortalama 28 (aralığı: 19-37) kez kaybolduğunu ortaya koydu (Şekil 1c). Bu sonuçlara dayanarak, ataların durumu güvenilir bir şekilde belirlenemez (PP = 0,5).

[IMG]https://foto.akvaryum.com/fotolar/240492/140720251228201.jpg[/IMG]
[B]Şekil 1[/B] Doğu Afrika ciklet yayılımları boyunca yatay çizgilerin tekrarlanan evrimi. (a) Hem çizgi (siyah) hem de çubuk desenlerini (gri) gösteren dişi Haplochromis chilotes'in resmi. (b) Üç ana yayılımı kapsayan Victoria, Tanganyika ve Malavi Gölleri'ni vurgulayan Doğu Afrika haritası. Pasta grafikleri çizgili türlerin yüzdesini verir (genel olarak ~%30, gri). Çizgili türlerin yüzdesi sunulan verilerden çıkarılmıştır (461 tür). Renk kodları Tanganyika Gölleri'nin (yeşil), Malawi'nin (mavi) ve Victoria'nın (turuncu) ana yayılımlarını gösterir. (c) 461 Doğu Afrika cikletinin filogenetik süper ağacı, çizgili fenotipin ~70 kez bağımsız olarak evrimleştiği atalarının durumlarının (sarı-beyaz-siyah eğimi, sarı çizgisiz durumu ve siyah çizgili durumu gösterir) olasılık yeniden yapılandırmalarıyla gösterimi. Yeniden yapılandırmalarda ağacın uçlarından uzaklaşan beyaz dallar, ataların durumundaki içsel belirsizliği temsil eder.

[B]3.2 Vücut uzamasındaki dengeleyici seçilim çizgili türlerde daha güçlü etki ediyor[/B]

Aşağıdaki model çizgili (stripe) ve çizgisiz (no stripe) türler arasında farklı bir ortalamayı (optimum) desteklerken, çizgili türlerde çizgisiz türlere kıyasla vücut uzamasının daha büyük dengeleyici seçilimini (α) destekler. Bu, vücut uzamasındaki dengeleyici seçilimin çizgili (stripe) türlerde çizgisiz (no stripe) türlere göre daha güçlü etki ettiğini ve çizgili türlerin daha yüksek bir optimum uzama indeksine sahip olduğunu göstermektedir (Tablo 1). Ayrıca, çizgili türler ile çizgisiz türler için farklı bir vücut uzaması optimumu veya ortalama değer desteği vardır; bu, filogenetik ANOVA sonuçlarıyla tutarlıdır (Şekil 2).

[B]Tablo 1.[/B] Farklı karakteristik evrim modellerinin sonuçları

[IMG]https://foto.akvaryum.com/fotolar/240492/140720251231061.jpg[/IMG]
Not: Yatay çizgilerle ilişkili olarak vücut uzamasında dengeleyici seçilimin makroevrimsel kanıtını test etmek için farklı Brownian hareketi (BM) ve Ornstein–Uhlenbeck (OU) modelleri için farklı Akaike bilgi kriteri (AIC) değerleri gösterilmektedir. Farklı modeller için çizgili ve çizgisiz türler için farklı uzama optimumları bildirilmiştir; σ sapma oranını verir ve α dengeleyici seçilimin bir parametresidir.

[IMG]https://foto.akvaryum.com/fotolar/240492/140720251232241.jpg[/IMG]
[B]Şekil 2[/B] Çizgili balıklar, Doğu Afrika Büyük Gölleri'nin ciklet yayılımları boyunca uzunlamasına bir vücut şekli gösterir. (a) Hem Malavi Gölü (mavi) hem de Tanganyika Gölü (yeşil) cikletleri, yatay çizgileri varsa önemli ölçüde uzunlamasına bir vücut şekli gösterirken (filogenetik ANOVA), bu örüntü Victoria Gölü cikletlerinde desteklenmez (turuncu; filogenetik ANOVA; p = .199). (b) İki melez (hibrit) çaprazlamadan elde edilen F2 yavrularında ölçülen uzama endeksi, bir çizgi fenotipi ile önemli ölçüde ilişkili olmadığından, yatay çizgilerin ve vücut uzamasının genetik bağlantısına dair hiçbir kanıt yoktur. Önemli olarak, Malavi Gölü (i ve j) ve Victoria Gölü (k ve l) melez çaprazlamalarının iki ebeveyn türü, türlerin adlarının altında verilen farklı uzama endeksleri gösterir. Fotoğraflar Malavi Gölü'ne (c ve d), Victoria Gölü'ne (e ve f) ve Tanganyika Gölü'ne (g ve h) özgü çizgili türleri göstermektedir.

[B]3.3 Yatay çizgiler büyük ölçüde vücut uzamasıyla ilişkilidir[/B]

Yatay çizgilerin vücut şekliyle, yani uzamayla, Doğu Afrika yayılımları boyunca ilişkili olup olmadığını test etmek için, uzama indeksi'ni standart uzunluğun vücut derinliğine bölünmesiyle hesapladık ve filogenetik ANOVA kullandık. Sonuçlar, hem dorsolateral hem de midlateral çizginin ayrı ayrı vücut uzamasıyla önemli ölçüde ilişkili olduğunu göstermektedir (filogenetik ANOVA; p = .018, sadece dorsolateral çizgi ve filogenetik ANOVA durumunda; p = .012, midlateral çizgide, Tablo 1 ve Şekil 2). Herhangi bir şerit deseninin (dorsolateral veya midlateral bir şerit) gösterilmesi, vücut uzamasıyla da önemli ölçüde ilişkilidir (filogenetik ANOVA; p = .009). Hem Malawi Gölü'nden hem de Tanganyika Gölü'nden gelen cikletler, önemli ölçüde uzun bir vücut şekli ile yatay çizgiler arasında bir ilişki gösterirken (filogenetik ANOVA; Malawi Gölü çiklitlerinde p = .011 ve Tanganyika Gölü cikletlerinde filogenetik ANOVA; p = .004), bu ilişki Victoria Gölü cikletlerinde istatistiksel olarak desteklenmemektedir (filogenetik ANOVA; p = .199).

Çizgilerin ve vücut uzamasının genetik olarak bağlantılı özellikler olup olmadığını ve dolayısıyla birlikte miras alınıp alınmadığını araştırmak için Victoria Gölü ve Malavi Gölü'nden iki bağımsız melez çaprazlamayı vücut uzaması ile çizgiler arasında bir korelasyon olup olmadığını analiz ettik. Bu çaprazlamaların F2 yavrularında çizgilerin vücut uzamasıyla aynı korelasyonunun bulunması beklenebilirdi (bkz. Bölüm 2.3). Ancak, Malavi Gölü'nden (Kendall sıra korelasyonu; r = −.0024, p = .96) ve Victoria Gölü'nden (Kendall sıra korelasyonu; r = .022, p = .73) gelen çaprazlamalarda vücut uzaması ile çizgilerin varlığı arasında bir korelasyon yoktu. Çizgili ve çizgisiz F2 yavruları arasındaki uzama endekslerinin karşılaştırılması, uzamanın Malawi Gölü çaprazlaması (Wilcoxon testi; p = .5406) ve Victoria Gölü çaprazlaması (Wilcoxon testi; p = .7604) arasında önemli ölçüde farklılık göstermediğini gösterdi. Dolayısıyla, bu iki özelliğin bağımsız olarak kalıtıldığı ve ne genetik olarak bağlantılı olduğu (her iki özelliği de kontrol eden aynı genetik bölgedeki bağlantılı genler) ne de pleiotropi (her iki özelliği de kontrol eden aynı gen) yoluyla bağlantılı olduğu sonucuna vardık.

[B]3.4 Çizgiler üzerinde cinsel seçilimin rolüne dair kanıt yok[/B]

Yatay çizgilerin tür tanıma ve/veya eş tercihi üzerindeki rolünü test etmek için, çizgisiz tür P. nyererei'nin dişileriyle iki seçenekli bir deney gerçekleştirdik ve dişinin vahşi tip veya CRISPR-Cas9 fenotipik olarak seçilen erkeğin yakınında geçirdiği zamanı ölçtük. Dişiler aynı boyutta iki uyarıcı erkek arasında seçim yapabilirdi: çizgili bir CRISPR-Cas9 geninden yoksun (Kratochwil ve ark., 2018) ve aynı türden çizgi göstermeyen vahşi tip bir kardeş. Bundan, erkek A'nın önünde geçirilen zaman miktarının iki seçenek alanında geçirilen toplam zamana bölünmesiyle bir tercih endeksi hesapladık. Denemeler boyunca ortalama tercih endeksi (N = 10) 0,46'dır ve bu, P. nyererei dişilerinin, çizgili olmayan vahşi tip P. nyererei ile çizgili mutant P. nyererei arasında görsel olarak ayrım yapmadığını (veya en azından birini diğerine tercih etmediğini) göstermektedir çünkü her iki uyarıcı erkekle de yaklaşık olarak aynı zamanı geçirmişlerdir.

[B]4 TARTIŞMA[/B]

Burada, 461 Doğu Afrika ciklet türünü kapsayan bir süper ağaç oluşturarak yatay çizgilerin evrimleştiği zaman sayısını ve fenotipik ilişkilerini sağlam bir filogenetik çerçevede yeniden oluşturduk. Bu süper ağaç, mitokondriyal ve nükleer verilere dayalı birkaç yayınlanmış filogeniden oluşuyor. Sonuçlarımız, çizgilerin Afrika cikletlerinde vücut şekli ve eş seçiminin evrimiyle ilişkisine dair anlayışımızı geliştiriyor.

Karşılaştırmalı analizler, çizgilerin Doğu Afrika ciklet türlerinin üçte birinde mevcut olduğunu ve çizgilerin yaklaşık 70 kez kazanılıp yaklaşık 30 kez tekrar kaybedildiğiyle birçok kez bağımsız olarak evrimleştiğini gösterdi. Geçişlerin kesin sayısı, Malavi Gölü ve Victoria yayılımları içindeki gen akışından ve ağaç benzeri yapının eksikliğinden etkilenebilse de, çizgilerin birçok kez bağımsız olarak ve beklenenden daha sık evrimleştiği sonucuna varabiliriz.

Üstelik, çizgiler moleküler filogenideki belirli kladlarla (soylar, ortak bir atadan ve onun tüm torunlarından oluşan) sınırlı değildir (Şekil 1c), bu da çizgilerin evrimsel açıdan yüksek derecede değişkenliğini yansıtır. Filogenilerimize dayanarak, Afrika cikletlerinin atalarının durumunu tahmin edemedik, ancak daha önceki çalışmalara dayanarak, çizgilerin sık kaybının "çizgi inhibitörü" geni agrp2 (Kratochwil ve diğerleri, 2018) ile açıklandığını öne sürüyor, çizgi varlığının Doğu Afrika cikletlerinin atalarının durumu olduğu (Büyük Göller'deki mevcut çizgili ciklertlerde olduğu kadar abartılı olmasa da) ve çizgilerin bağımsız kaybının agrp2 ekspresyonunu (Kratochwil, 2019; Kratochwil ve diğerleri, 2018; Urban ve diğerleri, 2021) ve muhtemelen diğer genleri (Gerwin ve diğerleri, 2021) etkileyen bağımsız mutasyonlardan kaynaklandığı daha olanaklı görünüyor.

Tekrarlanan şerit desenlerinin kazanımlarına ve kayıplarına yol açan seçici kuvvetleri inceleyen karşılaştırmalı analizler, şerit desenlerinin varlığının çoğu Doğu Afrika cikletinde vücut uzamasıyla önemli ölçüde ilişkili olduğunu ortaya koydu (Şekil 2). Ortalama uzama endeksi çizgili Victoria Gölü cikletlerinde (3.134) çizgisiz türlere (3.047) göre biraz daha yüksek olsa da, çizgilerle uzun vücut şekli arasındaki ilişki istatistiksel olarak desteklenmemektedir. Olası bir açıklama, Victoria Gölü cikletlerinin (N = 29) bu ilişkinin önemli olduğu Malavi Gölü (N = 137) ve Tanganyika Gölü cikletlerine (N = 174) kıyasla nispeten küçük örnekleme büyüklüğüdür. Ayrıca, Şekil 2'de görüldüğü gibi, en eski göl olan Tanganyika Gölü yayılımı en fazla çeşitliliği gösterir, bunu Malavi Gölü yayılımı ve Victoria Gölü'nün en genç yayılımı izler. Daha ileri analizler, çizgili örüntü ile vücut uzaması arasındaki özellik korelasyonunun, çizgili türlerde çizgisiz türlere göre daha güçlü bir şekilde etki eden dengeleyici seçilime tabi olduğunu ortaya koymuştur. Özellikle, çizgili türler için çizgili olmayan türlere göre farklı uzama optimumları desteklenmektedir (Tablo 1). Sürüngenlerde, vücut uzunluğu ve çizgilerin birleşimi, avcıların hız algısını etkileyerek hareket eden avın yakalanma olasılığını azaltır (von Helversen ve diğerleri, 2013). Çizgilerin bu hareket kamaştırma etkisi, avcıların av hareketinin yönünü veya hızını yanlış değerlendirmesine neden olarak hareket sırasında başarılı yakalamayı önlemek için önerilen bir tür savunma renk desenidir. Yılanlar (Brodie, 1989, 1992, 1993; Creer, 2005; Jackson ve diğerleri, 1976) ve kertenkeleler (Murali ve diğerleri, 2018) gibi çeşitli hayvanlarda hareket kamuflajında rol oynadığı varsayılmıştır ve birçok çalışmada etkisini göstermiştir (Hogan ve diğerleri, 2016, 2017; Stevens ve diğerleri, 2011). Balıklarda, vücut uzamasının yırtıcılara karşı duyarlılık (Chivers ve diğerleri, 2008; Price ve diğerleri, 2015) ve yüzme performansı (Rouleau ve diğerleri, 2010) gibi zindelik için önemli etkileri vardır, ancak cikletlerdeki çizgi desenleri daha önce sürü davranışı ve piskivor beslenme şekliyle ilişkilendirilmiştir (Seehausen ve diğerleri, 1999). Öte yandan, dikey çubuk desenlerinin evrimi kayalık yüzeyler ve bitki örtüsü gibi yapısal olarak karmaşık yaşam alanlarıyla ilişkilendirilmiştir. Dikey çubuklu yılanların daha gizli oldukları ve birincil savunma mekanizmaları olarak kripsis (ekolojide kripsis, bir hayvanın veya bitkinin diğer hayvanlar tarafından gözlemlenmesinden veya tespit edilmesinden kaçınma yeteneğidir) veya saldırganlığa güvendikleri gösterilmiştir. (Jackson ve diğerleri, 1976). Dikey çubuklar ve yatay çizgiler doğada melezleme yoluyla kolayca elde edilebilirken (Gerwin ve diğerleri, 2021), nadiren aynı türde görülürler, bu da dikey çubukların ve yatay çizgilerin farklı ekolojik rollere sahip olabileceğini gösterir.

Vücut uzaması ve cikletlerdeki çizgilerin ilişkisinin, bireylerin yırtıcılar tarafından yakalanma olasılığını benzer şekilde azaltabileceğini (von Helversen ve diğerleri, 2013) ve sürüngenler için gösterildiği gibi (Allen ve diğerleri, 2013; Murali ve Kodandaramaiah, 2017) bir hareket kamaştırma örüntüsü (Murali ve Kodandaramaiah, 2017) oluşturabileceğini ileri sürüyoruz. Ancak, böyle bir hareket kamaştırma deseni, yırtıcı türler için de faydalı olabilir ve bu da çizgilerin piskivor beslenme biçimiyle ilişkisiyle önerildiği gibi avın avcının hızını yanlış değerlendirmesine neden olabilir. Bu tür bir morfolojik bütünleşmenin, cikletlerde ve diğer uyarlanabilir şekilde farklılaşan gruplarda bir dizi özelliğin hızlı evriminde rol oynadığı öne sürülmüştür (Albertson ve diğerleri, 2005; Hulsey, Machado-Schiaffino, ve diğerleri, 2017; Husemann ve diğerleri, 2017) ve bu da pleiotropinin veya genetik bağlantının önemli bir rolü olduğunu ileri sürmektedir (Saltz ve diğerleri, 2017). Ancak, vücut uzaması ve çizgiler iki melez çaprazlamanın F2 yavrularında ayrılır (Şekil 2b). Her melez çaprazlamada, ana etki "çizgi baskılayıcı gen" argp2 çizgili cikletleri çizgisiz cikletlerden ayırırken (Henning ve ark., 2014; Kratochwil ve ark., 2018), vücut uzamasıyla bir korelasyon desteklenmemiştir. Bu sonuç, vücut uzamasının ve yatay çizgilerin ortak bir genetik temele veya ortak ana etki lokuslarına sahip olmadığını ve dolayısıyla agrp2'nin genetik bağlantısı veya pleiotropisi nedeniyle korelasyona sahip olmadıklarını ima eder. Bu nedenle, özelliklerin korelasyonu daha çok hem vücut şekli hem de renk desenleri üzerindeki seçilim baskılarından kaynaklanıyor olabilir. Bu nedenle, vücut uzaması ve çizgilerin özellik korelasyonu morfolojik olarak entegre değildir ve genetik modülerliği temsil etmez, ancak birlikte çalışan özellik kombinasyonlarını destekleyen güçlü korelasyonel seçilim nedeniyle gelişir (Brodie ve ark., 1995).

Cikletlerde, renk paternlerinin tür tanımada önemli olduğu gösterilmiştir (Couldridge & Alexander, 2002; Seehausen & van Alphen, 1998; Seehausen ve diğerleri, 1998) ve bozucu cinsel seçilimin cikletlerde görülen hızlı türleşme oranına katkıda bulunan ana etkenlerden biri olduğu öne sürülmüştür (Maan ve diğerleri, 2004). Bu tür çiftleşme öncesi engeller, cikletler gibi yakın akraba türlerde üreme izolasyonu için elzem kabul edilir (Butlin, 1987; Coyne & Orr, 2004; Rometsch ve diğerleri, 2020). Ancak, birkaç yeni çalışma, resif balıklarının tür farklılaşmasının sıklıkla ilk olarak farklı renk örüntülerinin evrimiyle, özellikle de üreyen erkekler arasında, karakterize edildiğini göstermiştir (Allen ve ark., 2015; Hench ve ark., 2019; Rocha ve Bowen, 2008; Victor ve Randall, 2010, 2014). Yine de, cinsel seçilimin bir rolünü test ederken (Şekil 3), dişilerin çizgili ve çizgisiz bir erkek arasında ayrım yapmadığını bulduk. Bu sonuç, birçok türde hem erkeklerin hem de dişilerin çizgilere sahip olduğu ve bu nedenle çizgi desenlerinin eş seçimi açısından önemli görünmediği gözlemine uymaktadır. Diğer duyusal biçimler (örneğin, koku alma veya ses) eş seçimi açısından (daha fazla) önemli olabilir, ancak burada test edilmemiştir.

Erkeklerin eşleşme renklenmesinin önemi, cikletlerde eş tercihi üzerine yapılan çeşitli çalışmalarda vurgulanmıştır (örn. Maan ve ark., 2004; Seehausen, 1997; Seehausen ve van Alphen, 1998) çünkü bu renklenme genellikle çoğu hayvanın de novo sentezleyemediği ve bu nedenle diyetle dahil edilmesi gereken karotenoidler (kırmızıdan sarıya pigment) gibi pigmentlere dayanmaktadır. Bu nedenle kırmızı/sarı renklenme, erkek cinsel seçiliminde önemli bir rol oynayabilir (Evans ve Norris, 1996; Seehausen ve van Alphen, 1998). Öte yandan, çizgili örüntülerden sorumlu pigment olan melanin de novo (kısmi bozunmadan sonra geri dönüşümün aksine, şekerler veya amino asitler gibi basit moleküllerden karmaşık moleküllerin sentezini ifade eder) sentezleyebilir (Braasch ve ark., 2007). Bu nedenle kırmızı/sarı renklenme, erkek cinsel seçiliminde önemli bir rol oynayabilir (Evans & Norris, 1996; Seehausen & van Alphen, 1998).

Özetle, sonuçlarımız yatay çizgilerle uzamış bir vücut şekli arasındaki ilişkili evrimin genetik bağlantı veya pleiotropinin sonucu olmadığını, büyük olasılıkla ilişkili seçilimin veya seçilime karşı ilişkili bir tepkinin sonucu olduğunu göstermektedir. Çizgili ve çizgisiz türler için farklı uzama optimumları desteklendiğinden, bu özellik korelasyonu optimize edilmiş bir optik illüzyon örüntüsüyle sonuçlanabilir. Böyle bir örüntü potansiyel olarak avcı-av etkileşimlerine bir adaptasyonu temsil edebilir. Ek olarak, genetiği değiştirilmiş çizgili bir CRISPR/Cas9 balığından yararlanarak, çizgi örüntülerinin eş tercihi üzerinde muhtemelen hiçbir etkisi olmadığını gösteriyoruz. Bu nedenle, Afrika cikletlerinde çizgi örüntülerinin tekrarlanan evriminin ağırlıklı olarak ekolojik seçilim tarafından yönlendirildiğini ileri sürüyoruz.

[IMG]https://foto.akvaryum.com/fotolar/240492/140720251236371.jpg[/IMG]
[B]Şekil 3[/B] Yatay çizgiler tür tanıma ve eş tercihi için önemli olmayabilir. Tercih endeksi, erkek A'nın önünde geçirilen zamanın iki seçim alanında geçirilen toplam zamana bölünmesiyle hesaplanmıştır. Kesikli kırmızı çizgi 0,5'i gösterir, bu da rastgele seçimden sapma olmadığı anlamına gelir. 0,5'ten büyük bir değer, vahşi tip (wildtype) Pundamilia nyererei'ye tercihi gösterirken, 0,5'ten küçük bir değer, çizgili agrp2 geninden yoksun olanın tercihini gösterir.

[B]REFERANSLAR[/B]

Albertson, R. C., Streelman, J. T., Kocher, T. D., & Yelick, P. C. (2005). Integration and evolution of the cichlid mandible: The molecular basis of alternate feeding strategies. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 102, 16287–16292.
Allen, G. R., Erdmann, M. V., & Dailami, M. (2015). Cirrhilabrus marinda, a new species of wrasse (Pisces: Labridae) from eastern Indonesia, Papua New Guinea, and Vanuatu. Journal of the Ocean Science Foundation, 15, 1–13.
Allen, W. L., Baddeley, R., Scott-Samuel, N. E., & Cuthill, I. C. (2013). The evolution and function of pattern diversity in snakes. Behavioral Ecology, 24, 1237–1250.
Allender, C. J., Seehausen, O., Knight, M. E., Turner, G. F., & Maclean, N. (2003). Divergent selection during speciation of Lake Malawi cichlid fishes inferred from parallel radiations in nuptial coloration. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 100, 14074–14079.
Arendt, J., & Reznick, D. (2008). Convergence and parallelism reconsidered: What have we learned about the genetics of adaptation? Trends in Ecology & Evolution, 23, 26–32.
Astudillo-Clavijo, V., Arbour, J. H., & Lopez-Fernandez,H. (2015). Selection towards different adaptive optima drove the early diversification of locomotor phenotypes in the radiation of Neotropical geophagine cichlids. BMC Evolutionary Biology, 15, 77.
Barlow, G. (2008). The cichlid fishes: Nature's grand experiment in evolution. Basic Books.
Beaulieu, J. M., Jhwueng, D. C., Boettiger, C., & O'Meara, B. C. (2012). Modeling stabilizing selection: Expanding the Ornstein-Uhlenbeck model of adaptive evolution. Evolution, 66, 2369–2383.
Braasch, I., Schartl, M., & Volff, J. N. (2007). Evolution of pigment synthesis pathways by gene and genome duplication in fish. BMC Evolutionary Biology, 7, 74.
Brodie, E. D. 3rd. (1989). Genetic correlations between morphology and antipredator behaviour in natural populations of the garter snake Thamnophis ordinoides. Nature, 342, 542–543.
Brodie, E. D. 3rd. (1992). Correlational selection for color pattern and antipredator behavior in the garter snake Thamnophis ordinoides. Evolution, 46, 1284–1298.
Brodie, E. D. (1993). Consistency of individual differences in anti-predator behaviour and colour pattern in the garter snake, Thamnophis ordinoides. Animal Behaviour, 45, 851–861.
Brodie, E. D. 3rd, Moore, A. J., & Janzen, F. J. (1995). Visualizing and quantifying natural selection. Trends in Ecology & Evolution, 10, 313–318.
Butlin, R. (1987). Speciation by reinforcement. Trends in Ecology & Evolution, 2, 8–13.
Chivers, D. P., Zhao, X., Brown, G. E., Marchant, T. A., & Ferrari, M. C. O. (2008). Predator-induced changes in morphology of a prey fish: The effects of food level and temporal frequency of predation risk. Evolutionary Ecology, 22, 561–574.
Clabaut, C., Bunje, P. M., Salzburger, W., & Meyer, A. (2007). Geometric morphometric analyses provide evidence for the adaptive character of the Tanganyikan cichlid fish radiations. Evolution, 61, 560–578.
Claverie, T., & Wainwright, P. C. (2014). A morphospace for reef fishes: Elongation is the dominant axis of body shape evolution. PLoS One, 9, e112732.
Cott, H. B. (1940). Adaptive coloration in animals. Methuen & Co., Ltd.
Couldridge, V. C. K., & Alexander, G. J. (2002). Color patterns and species recognition in four closely related species of Lake Malawi cichlid. Behavioral Ecology, 13, 59–64.
Coyne, J. A., & Orr, H. A. (2004). Speciation. Sinauer Associates Sunderland.
Creer, D. A. (2005). Correlations between ontogenetic change in color pattern and antipredator behavior in the racer, Coluber constrictor. Ethology, 111, 287–300.
Dingemanse, N. J., Barber, I., Wright, J., & Brommer, J. E. (2012). Quantitative genetics of behavioural reaction norms: Genetic correlations between personality and behavioural plasticity vary across stickleback populations. Journal of Evolutionary Biology, 25, 485–496.
Duhl, D. M., Vrieling, H., Miller, K. A., Wolff, G. L., & Barsh, G. S. (1994). Neomorphic agouti mutations in obese yellow mice. Nature Genetics, 8, 59–65.
Dunz, A. R., & Schliewen, U. K. (2013). Molecular phylogeny and revised classification of the haplotilapiine cichlid fishes formerly referred to as “Tilapia”. Molecular Phylogenetics and Evolution, 68, 64–80.
Evans, M. R., & Norris, K. (1996). The importance of carotenoids in signaling during aggressive interactions between male firemouth cichlids (Cichlasoma meeki). Behavioral Ecology, 7, 1–6.
Gerwin, J., Urban, S., Meyer, A., & Kratochwil, C. F. (2021). Of bars and stripes: A Malawi cichlid hybrid cross provides insights into genetic modularity and evolution of modifier loci underlying colour pattern diversification. Molecular Ecology, 30(19), 4789–4803.
Halperin, T., Carmel, L., Hawlena, D., & McGraw, K. (2016). Movement correlates of lizards’ dorsal pigmentation patterns. Functional Ecology, 31, 370–376.
Harvey, P. H., & Pagel, M. D. (1991). The comparative method in evolutionary biology. Oxford University Press.
Head, M. L., Kozak, G. M., & Boughman, J. W. (2013). Female mate preferences for male body size and shape promote sexual isolation in threespine sticklebacks. Ecology and Evolution, 3, 2183–2196.
Hench, K., Vargas, M., Höppner, M. P., McMillan, W. O., & Puebla, O. (2019). Inter-chromosomal
coupling between vision and pigmentation genes during genomic divergence. Nature Ecology & Evolution, 3, 657–667.
Henning, F., Lee, H. J., Franchini, P., & Meyer, A. (2014). Genetic mapping of horizontal stripes in Lake Victoria cichlid fishes: Benefits and pitfalls of using RAD markers for dense linkage mapping. Molecular Ecology, 23, 5224–5240.
Hogan, B. G., Cuthill, I. C., & Scott-Samuel, N. E. (2017). Dazzle camouflage and the confusion effect: The influence of varying speed on target tracking. Animal Behavior, 123, 349–353.
Hogan, B. G., Scott-Samuel, N. E., & Cuthill, I. C. (2016). Contrast, contours and the confusion effect in dazzle camouflage. Royal Society Open Science, 3, 160180.
Hulsey, C. D., Alfaro, M. E., Zheng, J., Meyer, A., & Holzman, R. (2019). Pleiotropic jaw morphology links the evolution of mechanical modularity and functional feeding convergence in Lake Malawi cichlids. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 286, 20182358.
Hulsey, C. D., Holzman, R., & Meyer, A. (2018). Dissecting a potential spandrel of adaptive radiation: Body depth and pectoral fin ecomorphology coevolve in Lake Malawi cichlid fishes. Ecology and
Evolution, 8, 11945–11953.
Hulsey, C. D., Machado-Schiaffino, G., Keicher, L., Ellis-Soto, D., Henning, F., & Meyer, A. (2017). The integrated genomic Architecture and evolution of dental divergence in East African Cichlid Fishes (Haplochromis chilotes × H. nyererei). G3 (Bethesda), 7, 3195–3202.
Hulsey, C. D., Zheng, J., Faircloth, B. C., Meyer, A., & Alfaro, M. E. (2017). Phylogenomic analysis of Lake Malawi cichlid fishes: Further evidence that the three-stage model of diversification does not fit. Molecular Phylogenetics and Evolution, 114, 40–48.
Hulsey, C. D., Zheng, J., Holzman, R., Alfaro, M. E., Olave, M., & Meyer, A. (2018). Phylogenomics of a putatively convergent novelty: Did hypertrophied lips evolve once or repeatedly in Lake Malawi cichlid fishes? BMC Evolutionary Biology, 18, 179.
Husemann, M., Tobler, M., McCauley, C., Ding, B., & Danley, P. D. (2017). Body shape differences in a pair of closely related Malawi cichlids and their hybrids: Effects of genetic variation, phenotypic
plasticity, and transgressive segregation. Ecology and Evolution, 7, 4336–4346.
Irisarri, I., Singh, P., Koblmuller, S., Torres-Dowdall, J., Henning, F., Franchini, P., Fischer, C., Lemmon, A. R., Lemmon, E. M., Thallinger, G. G., Sturmbauer, C., & Meyer, A. (2018). Phylogenomics uncovers early hybridization and adaptive loci shaping the radiation of Lake Tanganyika cichlid fishes. Nature Communications, 9, 3159.
Jackson, J. F., Ingram, W., & Campbell, H. W. (1976). The dorsal pigmentation pattern of snakes as an antipredator strategy: A multivariate approach. The American Naturalist, 110, 1029–1053.
Jones, A. G., Arnold, S. J., & Burger, R. (2003). Stability of the G-matrix in a population experiencing pleiotropic mutation, stabilizing selection and genetic drift. Evolution, 57, 1747–1760.
Jordan, R., Kellogg, K., Juanes, F., Stauffer, J., & Montgomery, W. L. (2003). Evaluation of female mate choice cues in a group of Lake Malawi Mbuna (Cichlidae). Copeia, 2003, 181–186.
Kautt, A. F., Kratochwil, C. F., Nater, A., Machado-Schiaffino, G., Olave, M., Henning, F., Torres-Dowdall,
J., Harer, A., Hulsey, C. D., Franchini, P., Pippel, M., Myers, E. W., & Meyer, A. (2020). Contrasting signatures of genomic divergence during sympatric speciation. Nature, 588, 106–111.
Kelley, L. A., & Kelley, J. L. (2014). Perceptual biases and animal illusions: a response to comments on Kelley and Kelley. Behavioral Ecology, 25(3), 468–469.
Knight, M., & Turner, G. (1999). Reproductive isolation among closely related Lake Malawi cichlids: Can males recognize conspecific females by visual cues? Animal Behaviour, 58, 761–768.
Kratochwil, C. F. (2019). Molecular mechanisms of convergent color pattern evolution. Zoology (Jena), 134, 66–68.
Kratochwil, C. F., Liang, Y., Gerwin, J., Woltering, J. M., Urban, S., Henning, F., Machado-Schiaffino, G., Hulsey, C. D., & Meyer, A. (2018). Agouti-related peptide 2 facilitates convergent evolution of stripe patterns across cichlid fish radiations. Science, 362, 457–460.
Kratochwil, C. F., Liang, Y., Urban, S., Torres-Dowdall, J., & Meyer, A. (2019). Evolutionary dynamics of structural variation at a key locus for color pattern diversification in cichlid fishes. Genome Biology and Evolution, 11, 3452–3465.
Lande, R., & Arnold, S. J. (1983). The measurement of selection on correlated characters. Evolution, 37, 1210–1226.
Longley, W. H. (1916). Observations upon tropical fishes and inferences from their adaptive coloration. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 2, 733.
Losos, J. B. (2011). Convergence, adaptation, and constraint. Evolution, 65, 1827–1840.
Maan, M. E., Seehausen, O., Soderberg, L., Johnson, L., Ripmeester, E. A., Mrosso, H. D., Taylor, M. I., van Dooren, T. J., & van Alphen, J. J. (2004). Intraspecific sexual selection on a speciation trait, male coloration, in the Lake Victoria cichlid Pundamilia nyererei. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 271, 2445–2452.
Malinsky, M., Svardal, H., Tyers, A. M., Miska, E. A., Genner, M. J., Turner, G. F., & Durbin, R. (2018). Whole-genome sequences of Malawi cichlids reveal multiple radiations interconnected by gene flow. Nature Ecology & Evolution, 2, 1940–1955.
McGee, M. D., Neches, R. Y., & Seehausen, O. (2016). Evaluating genomic divergence and parallelism in replicate ecomorphs from young and old cichlid adaptive radiations. Molecular Ecology, 25, 260–268.
McGhee, G. R. (2011). Convergent evolution: Limited forms most beautiful. MIT Press.
McKinnon, J. S., & Pierotti, M. E. (2010). Colour polymorphism and correlated characters: Genetic mechanisms and evolution. Molecular Ecology, 19, 5101–5125.
Meier, J. I., Marques, D. A., Mwaiko, S., Wagner, C. E., Excoffier, L., & Seehausen, O. (2017). Ancient hybridization fuels rapid cichlid fish adaptive radiations. Nature Communications, 8, 14363.
Murali, G., & Kodandaramaiah, U. (2017). Body size and evolution of motion dazzle coloration in lizards. Behavioral Ecology, 29, 79–86.
Murali, G., Merilaita, S., & Kodandaramaiah, U. (2018). Grab my tail: Evolution of dazzle stripes and colourful tails in lizards. Journal of Evolutionary Biology, 31, 1675–1688.
Muschick, M., Indermaur, A., & Salzburger, W. (2012). Convergent evolution within an adaptive radiation of cichlid fishes. Current Biology, 22, 2362–2368.
Noor, M. A. F., & Bennett, S. M. (2009). Islands of speciation or mirages in the desert? Examining the role of restricted recombination in maintaining species. Heredity, 103(6), 439–444.
Ord, T. J., & Summers, T. C. (2015). Repeated evolution and the impact of evolutionary history on adaptation. BMC Evolutionary Biology, 15, 137.
Price, S. A., Friedman, S. T., & Wainwright, P. C. (2015). How predation shaped fish: The impact of fin spines on body form evolution across teleosts. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 282, 20151428.
R Development Core Team (2019). R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing.
Revell, L. J. (2012). phytools: An R package for phylogenetic comparative biology (and other things). Methods in Ecology and Evolution, 3, 217–223.
Rocha, L., & Bowen, B. (2008). Speciation in coral-reef fishes. Journal of Fish Biology, 72, 1101–1121.
Rojas, B., Devillechabrolle, J., & Endler, J. A. (2014). Paradox lost: Variable colour-pattern
geometry is associated with differences in movement in aposematic frogs. Biology Letters, 10, 20140193.
Rometsch, S. J., Torres-Dowdall, J., & Meyer, A. (2020). Evolutionary dynamics of pre-and postzygotic reproductive isolation in cichlid fishes. Philosophical Transactions of the Royal Society of London. Series B, Biological Sciences, 375, 20190535.
Rouleau, S., Glémet, H., & Magnan, P. (2010). Effects of morphology on swimming performance in wild and laboratory crosses of brook trout ecotypes. Functional Ecology, 24, 310–321.
Saltz, J. B., Hessel, F. C., & Kelly, M. W. (2017). Trait correlations in the genomics era. Trends in Ecology & Evolution, 32, 279–290.
Salzburger, W., Mack, T., Verheyen, E., & Meyer, A. (2005). Out of Tanganyika: Genesis, explosive speciation, key-innovations and phylogeography of the haplochromine cichlid fishes. BMC Evolutionary Biology, 5, 17.
Schindelin, J., Arganda-Carreras, I., Frise, E., Kaynig, V., Longair, M., Pietzsch, T., Preibisch, S., Rueden, C., Saalfeld, S., Schmid, B., Tinevez, J. Y., White, D. J., Hartenstein, V., Eliceiri, K., Tomancak, P., & Cardona, A. (2012). Fiji: An open-source platform for biological-image analysis. Nature Methods, 9, 676–682.
Schliep, K. P. (2011). phangorn: Phylogenetic analysis in R. Bioinformatics, 27, 592–593.
Seehausen, O. (1997). Distribution of and reproductive isolation among color morphs of a rock-dwelling Lake Victoria cichlid (Haplochromis nyererei) (vol 5, pg 195, 1996). Ecology of Freshwater Fish, 6, 57.
Seehausen, O., Butlin, R. K., Keller, I., Wagner, C. E., Boughman, J. W., Hohenlohe, P. A., Peichel, C. L., Saetre, G. P., Bank, C., Brannstrom, A., Brelsford, A., Clarkson, C. S., Eroukhmanoff, F., Feder, J. L., Fischer, M. C., Foote, A. D., Franchini, P., Jiggins, C. D., Jones, F. C., … Widmer, A. (2014). Genomics and the origin of species. Nature Reviews Genetics, 15, 176–192.
Seehausen, O., Mayhew, P. J., & van Alphen, J. J. M. (1999). Evolution of colour patterns in East African cichlid fish. Journal of Evolutionary Biology, 12, 514–534.
Seehausen, O., & van Alphen, J. J. M. (1998). The effect of male coloration on female mate choice in closely related Lake Victoria cichlids (Haplochromis nyererei complex). Behavioral Ecology and Sociobiology, 42, 1–8.
Seehausen, O., Witte, F., Alphen, J. J. M. V., & Bouton, N. (1998). Direct mate choice maintains diversity among sympatric cichlids in Lake Victoria. Journal of Fish Biology, 53, 37–55.
Sih, A., Bell, A. M., Johnson, J. C., & Ziemba, R. E. (2004). Behavioral syndromes: An integrative overview. The Quarterly Review of Biology, 79, 241–277.
Song, Y., & Cone, R. D. (2007). Creation of a genetic model of obesity in a teleost. The FASEB Journal, 21, 2042–2049.
Stevens, M., & Merilaita, S. (2009). Defining disruptive coloration and distinguishing its functions. Philosophical Transactions of the Royal Society of London. Series B, Biological Sciences, 364, 481–488.
Stevens, M., Searle, W. T., Seymour, J. E., Marshall, K. L., & Ruxton, G. D. (2011). Motion dazzle and camouflage as distinct anti-predator defenses. BMC Biology, 9, 81.
Suchard, M. A., Lemey, P., Baele, G., Ayres, D. L., Drummond, A. J., & Rambaut, A. (2018). Bayesian phylogenetic and phylodynamic data integration using BEAST 1.10. Virus Evolution, 4, vey016.
Thayer, G. H. (1918). Concealing-coloration in the animal kingdom: An exposition of the laws of disguise through color and pattern: Being a summary of Abbott H. Thayer's discoveries. Macmillan Company.
Urban, S., Nater, A., Meyer, A., & Kratochwil, C. F. (2021). Different sources of allelic variation drove repeated color pattern divergence in cichlid fishes. Molecular Biology and Evolution, 38, 465–477.
Via, S. (2012). Divergence hitchhiking and the spread of genomic isolation during ecological speciation-with-gene-flow. Philosophical Transactions of the Royal Society of London. Series B, Biological Sciences, 367, 451–460.
Victor, B. C., & Randall, J. E. (2010). Gramma dejongi, a New Basslet (Perciformes: Grammatidae) from Cuba, a Sympatric Sibling Species of G. loreto. Zoological Studies, 49, 865–871.
Victor, B. C., & Randall, J. E. (2014). Pseudojuloides edwardi, n. sp. (Perciformes: Labridae): An example of evolution of male-display phenotype outpacing divergence in mitochondrial genotype. Journal of the Ocean Science Foundation, 11, 1–12.
von Helversen, B., Schooler, L. J., & Czienskowski, U. (2013). Are stripes beneficial? Dazzle camouflage influences perceived speed and hit rates. PLoS One, 8, e61173.
Wagner, C. E., Harmon, L. J., & Seehausen, O. (2012). Ecological opportunity and sexual selection together predict adaptive radiation. Nature, 487, 366–369.

[B]İlgili ve Benzer Diğer Makaleler[/B]

[URL]https://www.akvaryum.com/Forum/bir_grup_%E2%80%98topluluk_community%E2%80%99_tank_cikleti_k1005326.asp[/URL] - [B]20 Ocak 2025[/B]
[URL]https://www.akvaryum.com/Forum/tuzlu_su_cikletleri_k1006021.asp[/URL] - [B]10 Şubat 2025[/B]
[URL]https://www.akvaryum.com/Forum/ciklet_baliklarinin_cesitliligi_k1007966.asp[/URL] - [B]17 Mart 2025[/B]
[URL]https://www.akvaryum.com/Forum/aldatan_ve_aldatilan_cikletler_k1008761.asp[/URL] - [B]15 Nisan 2025[/B]
[URL]https://www.akvaryum.com/Forum/mutant_erkeklere_saldiran_disi_cikletler_k1009421.asp[/URL] - [B]13 Mayıs 2025[/B][URL]https://www.akvaryum.com/Forum/malawi_ciklet_sari_prenses_gelisim_asamalari_k1010164.asp[/URL] - [B]18 Haziran 2025[/B]